Drie lange jaren zijn voorbij gegaan sinds Spyro en Cynder in de kristal van Malefor (stem - Mark Hamill) gevangenen genomen zijn. Malefor heeft sindsdien zijn kwaad over de wereld gestrooid. In het derde deel van de legendarische Spyro trilogie moet Spyro over het lot van de wereld beslissen en de kwaadaardige Malefor in de ogen kijken. Terwijl het kwaad zich spreidt over de wereld moeten Spyro en Cynder zoeken naar hun ware krachten om voorgoed een punt achter Malefor te zetten. Alleen zo kunnen ze voorkomen dat wereld eraan ten onder gaat.

De game introduceert twee nieuwe elementen in het Spyro universum: Spyro kan nu altijd en overal vliegen en een tweede speler kan, wanneer hij/zij wil, in en uit het spel springen in de gloednieuwe co-opmode.